Con el Deportivo Saprissa debutó en la máxima categoría en el 2011. Para enero del 2012 fue fichado por el Lille de Francia, club que lo cedió a préstamo primero al Royal Excel Mouscron en la segunda división de Bélgica, luego al Oostende también de Bélgica pero en primera división y por último al FC Dnipro de Ucrania.
Tras quedar libre del Lille fichó con el Estrella Roja de Belgrado en Serbia.
Durante este recorrido, John Jairo reconoce que cometió errores que a la postre le pasaron factura en lo deportivo.
''Hubo momentos en los cuales me agrande, quizás porque ya estaba en Francia a tan corta edad y porque tenía un buen salario; mi ego se fue un poco alto en ese momento. Cuando llegue al Lille estaban Eden Hazard, Rio Mavuba, Joe Cole, había jugadores importantes que venían de ser campeones, uno veía los carros que tenían, las vestimentas con las que llegaban y uno quería sentirse como ellos'', expresó el volante de 28 años de edad en una entrevista al programa a A Fondo Con que dirige el periodista Gabriel Vargas en FUTV.
''Me tuvieron que hablar fuerte y claro para que yo entendiera las cosas y darme cuenta de las malas decisiones que estaba tomando en ese momento, siempre estuvo Robert Walter Cox, quien ya falleció, y Joaquim Batica (agente) que cuando estaba en Francia era de los que más me hablaba y lo hacía también con mi familia'', agregó.
Luego de militar en el Estrella Roja de Belgrado, Ruiz pasó al Al-Fayha de Arabia Saudita.
En enero del 2019 regresó a Saprissa por 6 meses. El club morado no lo renovó y John Jairo fue contratado en junio de ese mismo año por el Club Sport Herediano. Los florenses lo vendieron un mes después al Ironi Kiryat Shmona de Israel, pero su estadía fue muy corta y en el 2020 volvió al 'team', su actual equipo.
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